Манзарек вошёл в историю как один из самых блестящих экспериментаторов в рок-музыке. Одним из его изобретений была одновременная игра на обычном электрооргане и на бас-органе, благодаря чему группа The Doors не нуждалась в бас-гитаристе. Кроме того, Рэй Манзарек прославился филигранными соло-партиями. Наиболее известные из них были представлены в песнях Light My Fire (1967) и Riders On The Storm (1971). На первых демо-записях группы, которые датируются 1965 годом, Манзарек был также и вокалистом. После смерти вокалиста The Doors Джима Моррисона в 1971 году, Манзарек стал лидером группы. Под его управлением The Doors записали и выпустили альбомы Other Voices (1971) и Full Circle (1972), однако ни один из них не достиг уровня популярности предыдущих альбомов коллектива.
В 1972 году Рэй Манзарек занялся сольной карьерой: играл с Игги Попом, был продюсером у групп Echo And The Bunnymen и X.
В 1983 году Рэй снялся в эпизодической роли продавца оружия в криминальной комедии «Сделка века» (режиссёр Уильям Фридкин).
Рэй Манзарек написал автобиографическую книгу «Light My Fire», в которой описал годы, проведённые в группе The Doors.
В настоящее время Рэй играет в группе «Riders on the storm».